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Son prénom "Zooey" vient d'un des personnages de la nouvelle de J. D. Salinger : Franny and Zooey. Elle est la fille du chef-opérateur Caleb Deschanel, nommé plusieurs fois aux Oscars, et de l'actrice Mary Jo Deschanel. Elle est née à Los Angeles, Californie (États-Unis), mais passa une partie de son enfance à suivre son père dans différents pays où il allait travailler.
Sa sœur Emily Deschanel est aussi actrice, elle joue dans la série Bones. Son grand-père paternel était un français originaire de Lyon dans le département du Rhône où elle a encore de la famille.
Elle a suivi les cours du French Woods Festival of the Performing Arts, un programme d'arts pour élite dans un camp d'été situé à New York, ainsi que de la Northwestern University, université prestigieuse, avant d'abandonner pour poursuivre sa carrière d'actrice.
En plus de sa carrière d'actrice, elle est chanteuse aux côtés de Matt Ward dans le duo She & Him.
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